La Subdirección General de Cooperación Cultural con las Comunidades Autónomas se centra en la cooperación interterritorial, fomentando la comunicación cultural entre las diferentes comunidades autónomas y facilitando el intercambio de información sobre sus respectivos programas y actividades culturales. Asimismo, coordina la Oficina Europa Creativa España, que se encarga de la difusión y asesoría técnica del programa Europa Creativa (Subprograma Cultura) y el Punto Europeo de Ciudadanía, oficina encargada de asesorar e informar sobre el programa de la Comisión Europea Ciudadanos, Igualdad, Derechos y Valores (CERV).
Esta subdirección también juega un papel clave en la creación de espacios de colaboración para el desarrollo de nuevas políticas y prácticas culturales, trabajando de manera conjunta con las comunidades autónomas, entidades locales y agentes privados.