En cumplimiento de la normativa que se promulgó como consecuencia del proceso del establecimiento de las Comunidades Autónomas y de la regularización de sus relaciones con la Administración General del Estado (Ley Orgánica 12/1983, de 14 de octubre, del Proceso Autonómico; Ley 30/1992, de 29 de noviembre, de Régimen Jurídico de las Administraciones Públicas y del Procedimiento Administrativo Común y Ley 6/1997, de 14 de abril, de Organización y Funcionamiento de la Administración General del Estado), el Ministerio de Cultura convocó diversas reuniones de la Conferencia Sectorial de Cultura que se celebraron en Madrid (1992), Valencia (1993) y Madrid (1994 y 1995).
En los años 2002 y 2003 se reunió el denominado «Foro de Comunicación Cultural: Administración General del Estado-Comunidades Autónomas», convocado con el objetivo de dar respuesta a la necesidad expresada tanto por las Comunidades Autónomas como por el propio Ministerio, de disponer de un marco de intercambio de información.
En 2004 se retoman las reuniones del Pleno de la Conferencia Sectorial, del que forman parte los representantes de la Administración General del Estado, de las Comunidades Autónomas y de las Ciudades de Ceuta y Melilla. La primera reunión se celebró el 17 de junio de 2004. El primer objetivo planteado fue la aprobación del proyecto de Reglamento de Organización y Funcionamiento de la Conferencia Sectorial, lo que se realizó en la reunión del 4 de julio de 2005. De esta manera se aseguraba un sistema de funcionamiento y una continuidad para este órgano de cooperación. Igualmente se propuso, pues el Reglamento así lo preveía, la constitución de la Comisión Técnica Sectorial de Asuntos Culturales como órgano de apoyo a la Conferencia Sectorial. Tanto el Pleno de la Conferencia Sectorial como la Comisión Técnica Sectorial de Asuntos Culturales pueden constituir, además, grupos de trabajo, de carácter permanente o temporal, cuando la importancia o características especiales de los temas a tratar así lo precisen. El 10 de julio de 2017, en la reunión celebrada en el Museo Nacional del Prado, se aprobó un nuevo Reglamento de Organización y Funcionamiento de la Conferencia Sectorial de Cultura, para adaptarlo a la Ley 40/2015, que incluye el cambio de denominación de la Comisión Sectorial. En la reunión del Pleno de 2 de marzo de 2020 se aprobó la adaptación del Reglamento a la nueva estructura de la Administración General del Estado.